摘要
【目的】 比较鼠尾草属2种外来植物一串红和椴叶鼠尾草在不同营养条件下生长、繁殖、防御方面资源分配策略，了解椴叶鼠尾草的入侵机制。【方法】采用盆栽试验法，以2种外来植物为材料，设置对照(0 g)、低肥(2 g)和高肥(4 g) 3个营养梯度，测定生长、繁殖指标，物理防御、化学防御指标和营养物质含量。【结果】(1)2种植物的生物量、营养物质含量和花的化学防御能力均为高肥处理＞低肥处理＞对照，叶的物理和化学防御能力为高肥处理＜低肥处理＜对照。(2)在相同条件下，椴叶鼠尾草的株高、叶片数、花数、总生物量高于一串红，将43%~52%的总生物量分配给有性生殖，叶的物理和化学防御指标也高于一串红，但花的化学防御指标和营养物质含量比一串红低。椴叶鼠尾草叶的化学防御物质含量比花高，一串红则相反。【结论】2种植物在资源充足的条件下会减少叶防御投入，増加生长繁殖的投入。椴叶鼠尾草侧重叶的防御，一串红侧重花的防御。
Abstract
[Objective] In order to understand the invasion mechanism of the invasive Salvia tiliifolia, this study investigated the differences in resource allocation strategies in growth, reproduction, and defense between S. tiliifolia and its cultivated congener S. splendens under different nutritional conditions.Comparison of resource allocation strategies in terms of growth,reproduction and defense under different nutrient conditions between two exotic plants of the Salvia tiliifolia and Salvia splendens, to understand the invasion mechanism of S. tiliifolia. [Methods] By pot experiments, two exotic plants of Salvia were chosen as experimental materials. Three nutrient gradients [control (0 g), low fertilizer (2 g), and high fertilizer (4 g)] were established. Indexes of growth, reproduction, physical defense, chemical defense, and content of nutrient substances were measured. [Results] (1) The biomass, nutrient content, and chemical defense capability of flowers in both species followed the order: High fertilization ＞ low fertilization ＞ control, while the physical and chemical defense capabilities of leaves followed the opposite order: Control ＞ low fertilization ＞ high fertilization. (2) Under the same condition, S. tiliifolia exhibited higher plant height, leaf number, flower number, and total biomass compared to S. splendens, allocating 43%-52% of its total biomass to sexual reproduction. The physical and chemical defense indices of leaves were also higher in S. tiliifolia than in S. splendens, but the chemical defense indices of flowers and nutrient content were lower. The leaf of S. tiliifolia showed higher content of chemical defense substances than flower, and the S. splendens was the opposite. [Conclusion] Under conditions of abundant resources, both species reduce investment in leaf defense and increase investment in growth and reproduction. S. tiliifolia focuses on leaf defense, while S. splendens focuses on flower defense.
Keywords
当前生物入侵已经成为全球性问题，中国是生物入侵最为严重的国家之一[1]。有些外来种在新栖息地成为入侵种，对其入侵机制我们知之甚少，但这对于它们的治理至关重要[2]。外来植物在入侵过程中会遇到多种异质环境，土壤养分状况是影响其生长最重要的因素[3-4]，这是因为植物在生长过程中不断适应环境的变化，将有限的资源按照最佳比例，最合理地分配到各个器官中，使适合度达到最大[5]。在资源分配时，生长、繁殖和防御方面的分配权衡直接影响植物本身是否能在新环境中生存繁衍，可用的资源是植物决定防御策略的重要因素，对植物本身来说，植物防御与适应成本相关，维持一定的防御水平需要消耗大量资源[6]。尽管许多研究发现土壤营养状况与植株防御间具有正相关、负相关、不相关等多种结果[3]，且不少假说试图阐述营养水平如何影响生长与防御，但这些假说受到各种质疑[7]。可见，营养如何影响生长、防御投资仍需要深入研究。入侵植物灵活有效的资源分配策略，能促进其入侵、扩散。因此，研究入侵植物在不同营养条件下资源分配策略有利于了解其入侵机制。
椴叶鼠尾草（Salvia tiliifolia）和一串红（Salvia splendens）同属于唇形科鼠尾草属植物。椴叶鼠尾草近几年在云南快速入侵[8]，而一串红需要在人工栽培下才能存活[9]。关于椴叶鼠尾草的研究主要集中于其化学成分上[10-11]，对其入侵机制的研究很少，故本研究以这2种外来植物为材料，研究土壤营养对其生长、繁殖、防御分配的影响，比较2种植物在不同的营养条件下生长、繁殖、防御策略的差异，探讨椴叶鼠尾草的入侵机制，为其综合治理提供基础数据。
1 材料和方法
1.1 试验材料
供试椴叶鼠尾草和一串红种子采自西南林业大学校园周围，于腐殖土中培育1个月后，选择长势一致的幼苗（幼苗地径0.2 cm，苗高5 cm）移栽到外口径为12.7 cm，底径为9 cm，高为11 cm的塑料花盆中，每盆种植1株幼苗。栽培用土按红土∶腐殖土为3∶1的体积比例混合均匀后填入盆内，保证每盆装土量到花盆的2/3处，将幼苗置于西南林业大学温室中培育，室内温度为27℃，相对湿度为70%，定期浇水。
1.2 施肥处理
椴叶鼠尾草和一串红的幼苗移栽40 d后，对植株进行对照（不施肥）、低肥（2 g）、高肥（4 g）处理，每个处理重复5株，各施肥处理每次每株于盆中放置2 g缓释复合肥，低肥处理施肥1次，高肥处理施肥2次（隔30 d施1次肥）。供试肥料为亨坤缓释复合肥，主要成分是氮磷钾，N+P2O5+K2O≥45%。试验2022年6月18日开始，8月17日结束，共60 d。
1.3 测定指标及方法
试验结束后测量各植株的株高、叶片数、花数等指标。在样品采集后使用电子天平及时称量叶片鲜重，鲜重的叶片烘干至恒重后，称其干重。叶干物质含量=叶干重/叶鲜重[4]。用考马斯亮蓝法[12]测定叶片可溶性蛋白含量。
将各植株叶、花、茎和根器官进行分离，分别装入纸袋，于60℃条件下烘干至恒重，称其干重并记录。将烘干后2种植物的叶片和花研磨成粉末，测定单宁、总酚、黄酮、可溶性糖的含量。用香草醛法[13]测定单宁含量，用芦丁法[14-15]测定黄酮含量，用Folin-Ciocalteus法[16]测定总酚含量，用蒽酮-硫酸法[17]测定可溶性糖含量。
1.4 数据处理
所有数据均使用Excel 2007和SPSS 26.0进行处理和分析。用单因素（one-way ANOVA）和LSD法进行方差分析和多重比较（α=0.05）。用GraphPad Prism8软件作图。
2 结果与分析
2.1 椴叶鼠尾草和一串红生长、繁殖指标变化
由表1可知，在低肥处理条件下，椴叶鼠尾草的花数、叶鲜重、叶干重及一串红的叶片数、叶鲜重、叶干重、总生物量显著高于对照（P＜0.05）。在高肥处理条件下，除2种植物的根干重和椴叶鼠尾草的株高较对照变化不显著外，其余各生物量指标均显著高于对照（P＜0.05）。 2种植物的各生物量指标均为高肥处理最高，低肥处理次之，对照最低。在相同条件下，除了叶鲜重、叶干重和根干重外，其余生物量指标均为椴叶鼠尾草比一串红高。
表1不同施肥处理下2种植物的生长、繁殖指标
Table1Growth and reproduction indexes of two plants under different fertilization treatments
注：不同小写字母表示同一植物不同处理间差异显著（P＜0.05）。下同。
Note: Different lowercase letters indicate significant differences of the same plant between different treatments (P＜0.05) . The same as below.
2.2 椴叶鼠尾草和一串红物理防御指标变化
由图1所知，椴叶鼠尾草和一串红的叶干物质含量均为对照最高，低肥处理次之，高肥处理最低。在相同条件下，椴叶鼠尾草的叶干物质含量比一串红高。
2.3 椴叶鼠尾草和一串红化学防御指标变化
由表2可知，与对照相比，椴叶鼠尾草的花黄酮含量、花单宁含量和一串红的叶单宁含量在高肥处理条件下显著提高（P＜0.05）。除一串红的叶单宁含量外，2种植物叶的化学防御物质含量均为高肥处理最低，低肥处理次之，对照最高；花的化学防御物质含量均为高肥处理最高，低肥处理次之，对照最低。椴叶鼠尾草叶的化学防御物质含量比花高，一串红则相反。椴叶鼠尾草叶的化学防御物质含量比一串红高，花的化学防御物质含量则比一串红低。
图1不同施肥处理下椴叶鼠尾草和一串红的叶干物质含量
Fig.1Leaf dry matter content of S. tiliifolia and S. splendens under different fertilization treatments
ns表示处理与对照间无显著差异（P＞0.05）。
ns indicates no significant difference between treatment and control (P＞0.05) .
表2不同施肥处理下2种植物的化学防御指标
Table2Chemical defense indexes of two plants under different fertilization treatments
2.4 椴叶鼠尾草和一串红营养物质指标变化
由表3可知，与对照相比，一串红的叶可溶性蛋白含量在高肥和低肥处理条件下显著提高（P＜0.05），椴叶鼠尾草叶和花的营养物质含量在高肥处理条件下显著提高（P＜0.05）。2种植物的营养物质含量均为高肥处理最高，低肥处理次之，对照最低。2种植物的花可溶性糖含量比叶可溶性糖含量低。在相同条件下，椴叶鼠尾草叶和花的营养物质含量比一串红低。
表3不同施肥处理下2种植物的营养物质指标
Table3Nutrient indexes of two plants under different fertilization treatments
3 讨论
改变形态特征和生物量分配模式是植物适应不同环境和资源的重要策略，植物通过优化生物量分配来适应不同环境[18-20]。高生物量和高生长速率有利于入侵植物迅速占据空间，从而成功入侵[21]。生物量分配模型有助于更好地了解植物（尤其是入侵植物）对不同环境的适应对策，为其适应机制和入侵能力提供更多信息。株高的增加有利于获取空间和光照等资源，提高竞争力和入侵能力[22-23]；叶片是植物接受光能进行光合作用的场所，植株的总叶面积增加，可以增强捕获光能的能力[17，24]；花生物量分配较多，有利于产生大量种子[25]。在本试验中，2种植物的各生物量指标随着施肥程度的增加而增长，说明2种植物在资源丰富的条件下，会增加生物量的投入来适应环境，这与哏玉响宝等[26]研究施肥量对西南桦林下幼龄云南红豆杉生长和生物量影响结果一致。椴叶鼠尾草的株高、叶片数、花数、花干重、茎干重、总生物量指标比一串红高，说明椴叶鼠尾草在相同条件下，竞争能力较强，且有较高的繁殖投入，有利于提高后代的数量，满足自身生长需求。椴叶鼠尾草较大的株高、叶生物量分配、花生物量分配，是其适应相应的异质环境和生长发育的需要，这表明了其灵活的生长和资源分配策略。
植物会采用多种防御机制来保护自己免受天敌的攻击[27]，但植物的防御会受到许多外在因素的影响，如可利用的资源状况[28]。物理防御是植物通过自身组织器官的形态结构来抵御不利生存环境的防御方式，如植物单位叶面积的干重、叶片厚度、叶干物质含量等[29]。叶干物质含量与叶片韧性呈正相关，具有高的叶干物质含量的植物更能抵抗物理危害，间接增加对食草昆虫的抗性[30]，叶干物质含量越大，物理防御能力越强。碳养分平衡假说认为随着可利用养分的增加，植物可能将更多资源用于生长，而降低防御的资源分配[31]。本研究中，在不同施肥处理条件下2种植物的叶干物质含量减少，植株的物理防御能力减弱。在相同条件下，椴叶鼠尾草的叶干物质含量比一串红高，说明椴叶鼠尾草的物理防御能力强于一串红。次生代谢物质被认为是植物化学防御最重要的方式，酚类物质含量通常作为化学防御的主要指标[27]。在本研究中，除一串红的叶单宁含量外，在不施肥处理或贫脊条件下，2种植物的叶化学防御物质含量较高，表明2种植物可根据资源状况来改变防御物质的投资，在资源充足的情况下，会减少化学防御的投入。最优防御假说（optimal defense hypothesis）是解释植物防御分配的一个重要假说，它预测对植物生长和繁殖贡献更大的器官将得到更好的防御[32]。花是植物的生殖器官，花被取食会降低植物的繁殖能力，干扰植物与传粉者的相互作用，影响到植物的生存与适合度[14]，因此许多植物会在花的防御上投入更多资源。在本研究中，2种植物在充分的资源下，会将更多的资源投入到花的防御中。
在本研究中，椴叶鼠尾草叶的化学防御物质含量比花高，一串红则相反；椴叶鼠尾草叶的化学防御物质含量比一串红高，而花的化学防御物质含量比一串红低。最优防御理论指出，植物体内防御的分配是由组织在适应度损失、攻击概率和防御成本方面的价值决定的，花和叶之间化学防御物质分配的差异不能仅仅用器官价值的差异来解释，需要考虑到防御的成本和器官的寿命[33]。花在决定植物适应性和塑造植物进化中起着不可或缺的作用，保护它们的策略可能与保护叶子的策略不同[34]。化学防御物质在花中的分配可能取决于阻止植食昆虫的优势和阻止传粉媒介的劣势之间的平衡，如果防御性化学物质在花中分配的劣势相当大，植物可能不会在花中分配高水平的防御性化学物质[33]。对大多数植物来说，叶片是与光合作用和蒸腾作用高度相关的主要组织[32]，在大部分生长季节都存在，而生殖器官只存在有限的时间[14]，在某些物种中花的化学防御物质含量可能更低，因为花组织的损失实际上可能比叶片的损失更少地降低适应性[35]。入侵种缺乏专食性天敌，再加上椴叶鼠尾草花很小，花期短，对昆虫的吸引力弱，因此，其花被取食的概率小，不需要投入太多的防御物质，而一串红的花，花期较长，可见性高，容易被食草动物发现和攻击，使其成为攻击者的营养目标，所以花的化学防御物质含量较高。
营养物质是影响昆虫生长发育的重要因素，植物本身缺乏某种营养物质，会影响昆虫的正常发育，降低害虫的存活率，从而达到抗虫的目的[36]。植物在进化过程中，为抵御植食性昆虫的损害，通过调整体内营养物质的含量，影响昆虫对植物的选择性，植物体内的可溶性糖和可溶性蛋白是昆虫生长、发育和繁殖所需的营养物质，昆虫通过取食植物来吸收这些营养，以维持其生命活动[37]。可溶性糖含量的降低会影响昆虫的取食。研究表明，抗虫与感虫油菜品种的可溶性糖含量存在差异，可溶性糖含量越低，其抗虫性越强[36，38]。可溶性蛋白含量会影响昆虫生长发育与存活率，可溶性蛋白含量越高，越容易吸引昆虫取食[39-40]。韦婉羚等[41]发现螨害指数与可溶性蛋白含量极显著正相关，螨害指数较高的木薯品种其抗螨性较弱且叶片可溶性蛋白含量较高。在本研究中，施肥处理条件下，2种植物的营养物质含量均增加，充足的肥料可促进光合作用，从而增加干物质积累，可溶性糖含量和可溶性蛋白含量也随之增加。王占超等[42]在水溶肥对促成盆栽伊藤牡丹‘巴茨拉’开花品质的影响的研究中发现随水溶肥浓度的增加，可溶性蛋白质和可溶性糖含量随之增大。许多植物性状研究表明，营养丰富的物种特别容易受到天敌的影响，植物不同器官被取食风险主要取决于所含营养成分的性质和含量[43]，2种植物均为叶可溶性糖含量比花可溶性糖含量高，说明叶比花更容易受到昆虫取食。在相同条件下，由于椴叶鼠尾草的营养物质含量比一串红低，降低了昆虫取食的概率。
4 结论
（1）植株生长与叶防御呈负相关，与营养物质含量呈正相关。随着施肥程度的加深，椴叶鼠尾草和一串红增加了生物量、花化学防御物质含量、营养物质含量，减少向叶防御方面的投入，増加生长繁殖的分配。
（2）与一串红相比，椴叶鼠尾草有较强的竞争力，可将43%~52%的总生物量分配给有性生殖，产生更多的后代，促进其在入侵地上的快速扩张；椴叶鼠尾草叶的防御能力较强，花的化学防御物质含量及营养物质含量均较低，其花小，没有被取食的情况，因此花的防御投入低，该植物的防御对策十分优化。
（3）椴叶鼠尾草会调整自身物质分配比例从而更好地适应不同环境条件，这种分配对策有利于其生存、繁殖和成功入侵。
